Research of the Feeding Behaviors of Three Aphid Species Attacking <i>Brassica juncea</i> var. tumida and Their Fitness

YAN Yu-fang; ZHAO Ru-na; CHEN Wen-long; JIANG Huan; WU Chao-jun; WANG Xu-yi

doi:10.13718/j.cnki.xdzk.2021.08.006

2021 Volume 43 Issue 8

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YAN Yu-fang, ZHAO Ru-na, CHEN Wen-long, et al. Research of the Feeding Behaviors of Three Aphid Species Attacking Brassica juncea var. tumida and Their Fitness[J]. Journal of Southwest University Natural Science Edition, 2021, 43(8): 42-49. doi: 10.13718/j.cnki.xdzk.2021.08.006

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YAN Yu-fang, ZHAO Ru-na, CHEN Wen-long, et al. Research of the Feeding Behaviors of Three Aphid Species Attacking Brassica juncea var. tumida and Their Fitness[J]. Journal of Southwest University Natural Science Edition, 2021, 43(8): 42-49. doi: 10.13718/j.cnki.xdzk.2021.08.006

Research of the Feeding Behaviors of Three Aphid Species Attacking Brassica juncea var. tumida and Their Fitness

1.
Chongqing Yudongnan Academy of Agricultural Sciences, Fuling Chongqing 408000, China
2.
Guizhou Key Laboratory of Plant Disease and Pest Management for Mountain Agriculture, Institute of Entomology, Guizhou University, Guiyang 550025, China

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Corresponding author: WANG Xu-yi
Received Date: 15/05/2020
Available Online: 20/08/2021
MSC: S432.41

Abstract

To explore the differences in feeding behavior and fitness of three aphid species on tumorous stem mustard (Brassica juncea var. tumida Tsen et Lee), the feeding behaviors and fecundity of Myzus persicae (Sulzer), Lipaphis erysimi (Kaltenbach) and Brevicoryne brassicae (Linnaeus) were studied by EPG (electrical penetration graph). Nine EPG waveforms were detected in both M. persicae and L. erysimi, i.e. np wave, A wave, B wave, C wave, pd wave, E1 wave, E2 wave, G wave and F wave, and there were only seven EPG waveforms in B. brassicae, with no G wave and F wave. The duration of C wave of B. brassicae and L. erysimi were significantly longer than that of M. persicae. The E1 wave, E2 wave and total probe duration of M. persicae were significantly longer than those of B. brassicae. The times and total duration of penetration in xylem (G wave) of M. persicae were significantly higher than those of L. erysimi. There were no significant differences in number and total duration of pd wave. From the perspective of feeding characteristics, it took more time to repeatedly penetrate (C-wave) before reaching phloem for B. brassicae and L. erysimi, and more time to continuously suck nutrients in phloem (E1 wave and E2 wave) for M. persicae. L. erysimi had the strongest fecundity (about 116), followed by M. persicae (about 85), and the fecundity of B. brassicae was the weakest (about 65). EPG analysis indicated that the feeding strategies of the three aphid species were different. M. persicae had the best fitness in feeding behavior, and fitness potential of L. erysimi was great on B. juncea in fertility.
- aphid,
- electrical penetration graph,
- feeding behavior,
- Brassica juncea var. tumida Tsen et Lee,
- fitness

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通讯作者: 陈斌, bchen63@163.com

1.
沈阳化工大学材料科学与工程学院沈阳 110142

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茎瘤芥Brassica juncea var. tumida Tsen et Lee是重庆市重要特色支柱产业涪陵榨菜的原材料. 历年来，病毒病是危害茎瘤芥的主要病害之一，其主要病原是芜菁花叶病毒(Turnip mosaic virus，TuMV)^[1]，蚜虫通过口针以非持久方式传播该病毒^[2]，同时刺吸植株韧皮部及木质部以摄取营养、水分和无机盐等，对作物造成双重伤害，严重影响农业生产. 以刺吸式口器摄取植株汁液是蚜虫赖以生存的生活方式，因此，研究蚜虫的取食行为有助于理解蚜虫对植物的危害性.

刺吸电位图谱(electrical penetration graph，EPG)技术是一种电生理技术，用于研究刺吸式口器昆虫在寄主植物上的刺探和取食行为^[3]，准确记录口针在植物组织内的动作和位置^[4]. EPG技术在研究寄主植物适应性、昆虫传毒机理^[5]以及植物抗性机制^[6-7]等方面是一种重要的辅助工具. Tjallingii^[6]最早对蚜虫的取食波形进行了系统研究，发现蚜虫在刺吸植物汁液的同时能够有效传播病毒. 韧皮部和木质部取食是反映寄主适应性的重要指标，EPG波形中的E波和G波分别是蚜虫口针进入韧皮部和木质部刺探取食的标志，因此，研究E波和G波可探明蚜虫对寄主植物的适应性. 不同体色生物型烟蚜取食烟草时，适应性最强的红色型烟蚜的韧皮部(E1，E2波)持续时间显著长于绿色型和褐色型烟蚜，适应性最低的褐色型烟蚜对水分和无机盐的要求较低，G波的持续时间最短^[8]；Koch等^[9]发现麦二叉蚜和甘蔗黄蚜对2种柳枝稷的适应性不同，在2种柳枝稷间的E1，E2波存在明显差异；棉蚜和褐色橘蚜取食柑橘植株时，适应性较强的褐色橘蚜E2波的持续时间与平均持续时间显著高于棉蚜^[10]. 蚜虫成功传毒与电位落差(pd)波关系密切，传毒发生在胞内刺探的pdⅡ-2亚波，获毒发生在pdⅡ-3亚波^[11]. 近年来，利用EPG技术研究病毒—蚜虫—植物的互作关系已成为研究的热点. 研究发现，病毒可以促进蚜虫的取食. 桃蚜取食感染马铃薯卷叶病毒(Potato leafroll virus，PLRV)的烟草植株时，韧皮部分泌唾液(E1波)的时间显著提前，取食汁液(E2波)的持续时间明显延长^[12]；褐色橘蚜在感染柑橘衰退病毒(Citrus tristeza virus，CTV))的植株上取食时，E2波次数和总持续时间均显著大于健康植株^[13].

随着EPG技术的不断发展，利用该技术对烟粉虱^[14]，网蝽^[15]、飞虱^[16]、柑橘大食蝇^[17]、叶蝉^[18]等多种刺吸式口器昆虫的取食波形进行了系统研究. 但该技术尚未用于研究蚜虫在茎瘤芥植株上的取食特性. 桃蚜Myzus persicae (Sulzer)、萝卜蚜Lipaphis erysimi (Kaltenbach)和甘蓝蚜Brevicoryne brassicae (Linnaeus))同属半翅目、蚜科，是十字花科植物常见害虫，田间发现3种在茎瘤芥植株上均有发生. 本研究基于EPG技术对此3种蚜虫在茎瘤芥植株上的取食波形和繁殖力进行比较，从行为学和生物学角度分析3种蚜虫的取食特性及繁殖能力，以期为阐明3种蚜虫对茎瘤芥的适应性提供参考.

1. 材料与方法

1.1. 材料

供试植物：茎瘤芥品种(系)为涪杂2号，由重庆市渝东南农业科学院榨菜研究中心提供，茎瘤芥播种于方形塑料框中，于黑暗条件下浸种，待种子萌发后置于高效节能组培架上育苗，菜苗生长至3叶1心时移栽至营养钵中定植，每个营养钵移栽1株菜苗. 生长条件设置：温度25±1 ℃，相对湿度70%±5%，光照周期13∶11(L∶D). 菜苗扎根固定后作为试验材料，选用嫩叶进行试验.

供试虫源：3种蚜虫均采自于重庆市渝东南农业科学院茎瘤芥种植基地，采用茎瘤芥低抗品种室内繁殖5代后，备用. 期间未施用任何杀虫剂. 室内繁殖条件同生长条件. 选取大小、日龄一致的无翅成蚜用于试验，试验前饥饿处理1 h.

试验仪器：DC-EPGCiga-8直流昆虫刺探电位仪并附带铜钉、金丝(直径18.5 μm)、铜丝等配件，荷兰EPG Systems公司；DI-158U电信号转换器，美国DATAQ INSTRUMENTS公司；银胶，河南农业大学植物保护学院；自制法拉第金属屏蔽罩，规格90 cm×60 cm×120 cm，网孔60目.

1.2. 方法

1.2.1. EPG分析

EPG的测定：常温25 ℃、自然光下进行. 将无翅成蚜放于茎瘤芥嫩叶上进行试验，每头蚜虫和每株菜苗只用于1个记录. EPG系统的昆虫电极是一段长2~3 cm，直径18.5 μm的金丝，金丝末端沾少量水溶性导电银胶粘到蚜虫前胸背板上. EPG系统的植物电极插在菜苗生长的营养钵土壤中. 试验开始前，受试蚜虫饥饿处理1 h. 每头蚜虫的记录时间为6 h，统计重复20次有效波形. 为防止外源声波的干扰，整个试验在法拉第金属屏蔽罩内进行. 试验于每天8：00开始进行. 蚜虫口针刺入植物叶片组织时，系统回路接通，蚜虫刺吸植物组织产生的微电流经转换器转换为数字信号，再由Probe 3.4软件转化成波形图谱. 蚜虫取食所记录的波形参照胡想顺等^[19]记录的9种典型波形(表 1).

EPG波形分析方法：蚜虫口针进入植物不同的组织内所产生的EPG波形不同^[20]. EPG波形与其取食行为的对应关系采用阎凤鸣^[21]的分析方法，即整个记录分为3个阶段：口针到达韧皮部前的刺探路径阶段；韧皮部刺探阶段；木质部刺探阶段.

1.2.2. 繁殖力试验

桃蚜在室内(温度25±1 ℃，相对湿度75%±5%)繁殖多代后，选择100头无翅成蚜放入人工气候箱内(温度25±1 ℃，相对湿度75%±5%)的茎瘤芥幼苗上任其自然生长，每株1头，观察并记录每头产仔量，试验重复3次. 萝卜蚜和甘蓝蚜方法同上，最后比较3种蚜虫的繁殖力.

1.3. 数据分析

使用Stylet软件对EPG数据进行记录和分析，EPG试验和繁殖力试验均采用Excel 2003和SPSS 19.0软件对试验数据进行分析；EPG数据不符合正态分布的，采用非参数检验(Kruskal-Wallis)单因素ANOVA法进行统计分析，差异显著性检验采用Duncan新复极差法，差异显著性水平设置为p＜0.05.

3. 讨论与结论

本试验中，桃蚜取食茎瘤芥产生9种波形，分别为np波，A波，B波，C波，pd波，E1波，E2波，F波和G波，与薛承美^[22]对桃蚜取食芥菜的研究结果一致，桃蚜均产生了以上9种波形；而李进进^[23]对桃蚜取食除虫菊和祝愿等^[24]对桃蚜取食杭菊的研究中，并未发现桃蚜产生F波. 研究发现，甘蓝蚜没有产生G波和F波，这与Canassa等^[25]的研究结果不同，该团队证实甘蓝蚜在取食抗病、感病两种基因型羽衣甘蓝时产生了G波，但不产生F波，上述原因是否与寄主植物有关有待进一步研究.

韧皮部和木质部取食是衡量蚜虫寄主适应性的重要指标，姜永幸等^[26]发现，C波也能反映寄主的适应性. 本研究重点就C波，E1波，E2波，G波等4个指标分别在3种蚜虫的种间差异性和蚜虫个体取食特征两个层面进行了分析. 种间EPG参数分析发现，萝卜蚜和甘蓝蚜在叶肉和韧皮部筛分子外部刺探(C波)的总持续时间显著长于桃蚜，表现出较低的适应性. 该阶段刺探次数多、时间长，难以找到合适的吸食位点，取食效率降低^[10]. 蚜虫唾液中的蛋白酶、淀粉酶和蔗糖酶等对食物进行初步消化有助于提高蚜虫对食物的利用率^[27]，甘蓝蚜分泌唾液次数(E1波)、被动吸食次数(E2波)显著小于桃蚜和萝卜蚜，说明甘蓝蚜对茎瘤芥营养物质的利用率和摄取能力不及桃蚜和萝卜蚜. 试验未检测到甘蓝蚜在木质部进行取食，而木质部则是蚜虫摄取水分和无机盐的部位^[28]. 此外，甘蓝蚜的繁殖力最低，各项指标均表明甘蓝蚜对茎瘤芥的适应性差. 顾丽元^[29]研究不同生物型烟蚜取食烟草时发现，烟草型桃蚜的非韧皮部刺探次数(C波)显著减少、韧皮部取食(E1波，E2波)总持续时间显著增加. 本试验与该研究结果相符，桃蚜在整个取食过程中对茎瘤芥的适应性最强. 例如，桃蚜在叶肉和韧皮部筛分子外部刺探(C波)时间显著短于萝卜蚜和甘蓝蚜，韧皮部(E1波，E2波)刺探次数与萝卜蚜相当但显著长于甘蓝蚜，木质部取食时间显著长于萝卜蚜等.

3种蚜虫具有不同的取食策略. 甘蓝蚜和萝卜蚜在叶表皮、叶肉和韧皮部筛分子外部刺探花费了较多时间(分别为53.22%，55.37%)，韧皮部取食时间较短；相反，桃蚜C波刺探时间仅占总时间的37.75%，而韧皮部(E1波，E2波)取食时间较长，因此，个体取食特征也反映了3种蚜虫的适应性差异. 从取食行为来看，桃蚜对茎瘤芥的适应性高于萝卜蚜，但繁殖力不及萝卜蚜，其生物学意义有待进一步研究. 该研究结果与李向东^[30]对蚜虫在烟草上的适生性研究结果不符，他发现适生性良好的桃蚜繁殖力高于萝卜蚜. 从繁殖力角度来讲，萝卜蚜对茎瘤芥的适生性高于桃蚜. 那么，萝卜蚜在其他植物上的繁殖力是否也高于桃蚜有待进一步研究. 据此推测，在复杂的农业生态系统中，萝卜蚜在某些适宜寄主植物上繁衍，适宜寄主一旦消失(如农业采收、田间管理等)，则会转移到茎瘤芥上同桃蚜竞争取食，以其较高的繁殖力很快在生态位中占据优势. 综合分析，从取食行为来看，桃蚜对茎瘤芥的适应性最强，结合繁殖力明确了萝卜蚜具有较强的适应潜力.

本试验基于EPG技术，从行为学角度研究了蚜虫对茎瘤芥的适应性，并结合繁殖力试验进行了验证，研究蚜虫对寄主植物的适应性还需结合田间种群数量、建立种群生命表等进一步开展研究.

Figure (3) Table (2) Reference (30)

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